Eind jaren 90 initieerde de gemeente Den Helder fusiegesprekken met de afdelingen van de roemrijke clubs HFC Helder en HRC met als doel voetbal op hoog niveau in Den Helder te kunnen blijven garanderen. HRC was de grootste van de twee clubs, maar kende een sportieve neergang. Daardoor werd in de zomer van 2001 de fusie tussen de twee rivalen een feit en werd FC Den Helder opgericht. Geïnspireerd door de sterke resultaten van het Helders voetbalelftal en na aandringen van de gemeente, besloten de Helderse clubs WGW (in 2009) en SV Watervogels (in 2012) ook op te gaan in fusieclub FC Den Helder om de ambities van de Helderse voetballiefhebbers te verwezenlijken. De thuisbasis van de fusieclub werd het HRC-terrein op De Streepjesberg, die met haar imponerende hoofdtribune de grootste capaciteit had. De oprichtingsdatum van HFC Helder, 1909, werd daarbij aangehouden als de oorspronkelijke oprichtingsdatum van de nieuwe fusieclub.
Voor het nieuwe seizoen 2001/2002 werd FC Den Helder ingeschreven in Derde klasse van de KNVB, waarin de club de plaats van HFC Helder innam. De eerste trainer van de fusieclub werd Jitze Bosma.
In 2004 werd trainer Marius Privée aangesteld om de club naar succes te leiden. Aan het eind van het seizoen 2007/2008 kondigde trainer Marius Privée zijn vertrek aan, om in het vervolg aan de slag te gaan bij de KNVB als assistent van bondscoach Vic Hermans bij het Nederlands futsalteam.[1] Peter Klausener werd aangesteld als zijn vervanger.
In de loop der jaren heeft FC Den Helder veel belangrijke wedstrijden gespeeld. Enkele van deze wedstrijden springen daar weer met kop en schouders bovenuit. Een van deze memorabele wedstrijden was de streekderby tegen de landskampioen AZ Alkmaar op 23 juni 2009.
Ter ere van het 100-jarig bestaan van de fusieclub speelde de AZ onder leiding van trainer Ronald Koeman haar eerste wedstrijd van het seizoen 2009/10 op sportcomplex De Streepjesberg. Met de uitblinkende doelman Maarten Kistenmacher aan Helderse zijde, hielden De Nieuwediepers tot de rust de schade met 0-2 beperkt. In de tweede helft incasseerde FC Den Helder 5 tegentreffers van de Eredivisionist. Doelpunten werden gemaakt door Ari, Kees Luijckx, Ali Messaoud(drie keer), Roland Alberg en Jonathas.[2] Ondanks de verloren wedstrijd, werd door burgemeester Kees Vriesman de zilveren erepenning van de stad Den Helder uitgereikt aan het bestuur, ter gelegenheid van het 100-jarig bestaan van FC Den Helder.
Voorafgaand aan het voetbalseizoen 2017/18 werd er tussen de clubs uit de gemeente Den Helder gestreden om het Helders kampioenschap. Met een tweede plaats in de groepsfase plaatste FC Den Helder zich voor de finale. In de finale tegen JVC Julianadorp won de club nipt met 3–2 de beslissingsstrijd en kroonde zich daarmee tot kampioen van Den Helder.[3] Hoewel de clubs die zijn opgegaan in het huidige FC Den Helder, zoals HFC Helder, WGW en HRC deze prijs al eens eerder wonnen, was het de eerste Helderse titel voor FC Den Helder als fusieclub. In 2018 won FC Den Helder wederom het stadskampioenschap door de finale ditmaals ruim met 6–1 te winnen van HCSC.
Het tweede elftal van FC Den Helder speelde in het seizoen 2018/19 playoffs voor lijfsbehoud. Hierin won het tweede team in juni 2019 met 4–2 van tegenstander VSV. Door een samenwerkingsverband met het lokale asielzoekerscentrum, speelde de pas gearriveerde Gambiaan Sainey Trawally als invaller mee en wist hij met zijn doelpunt en assists de wedstrijd een 0–2 achterstand om te buigen naar de 4–2 overwinning. Achteraf bleek Trawally een profvoetballer die dat seizoen nog onder contract stond bij de Italiaanse club Virtus Entella uit de Serie C en dus niet-speelgerechtigd was in Nederland. Hoewel Trawally wel als spelend lid aangemeld was bij de KNVB, kreeg FC Den Helder wel een boete vanwege het niet naleven van de internationale regels. Eveneens werd de overwinning in een reglementaire nederlaag omgezet en degradeerde het tweede team naar de Tweede Klasse.[4]
In het seizoen 2022/23 eindigde FC Den Helder op de tiende plaats en degradeerde naar de Derde klasse, nadat ze in een promotie/degradatie duel met 6–2 verloor van Schagen United.
Het officiële clublied van FC Den Helder is De club achter de duinen. De teksten en de melodieën zijn in 2001 geschreven en gecomponeerd door Jan Helder. Het clublied werd daadwerkelijk mogelijk gemaakt door het FC Den Helder koor en Leenderd Brutsch. Dankzij de muziekstudio Rhythm Sound is het clublied te verkrijgen op compact disc.[5]
Het ontbreekt FC Den Helder aan een echte klassieke rivaal. Onder de inwoners van Den Helder zijn sportief gezien de stadsgenoten HCSC, JVC Julianadorp en MSV Zeemacht voornamelijk de belangrijkste opponenten. Bij deze lokale derby's is er wel sprake van een gezonde rivaliteit. Andere rivalen zijn Z.A.P. en SV Kleine Sluis, omdat die hemelsbreed erg dicht bij Den Helder liggen.
Naast het eerste elftal kent FC Den Helder ook een jeugdopleiding, die altijd een belangrijke rol heeft gespeeld bij de aanwinst van nieuwe spelers. De opleiding loopt van de F- tot de A-jeugd, plus de reserve-elftallen. De jeugdteams zijn wedstrijden doorgaans op de velden rondom stadion De Streepjesberg, hoewel er ook weleens op het hoofdveld wordt gespeeld.
Prominente trainers van de clubs die zijn opgegaan in het huidige FC Den Helder zijn onder meer Klaas Bijl, Joep Steur en de bekende Britse oefenmeesters Jack Reynolds, Bill Julian en John Leavey. Hieronder volgt een overzicht met de aangestelde hoofdtrainers van FC Den Helder:
Raadpleeg ook de artikels HFC Helder, HRC, WGW en SV Watervogels voor de lijst van (oud-)spelers van de clubs die zijn opgegaan in het huidige FC Den Helder.